《日本胃癌处理规约》淋巴结分组的历史

胃癌淋巴结分组系统在胃癌根治术中有着举足轻重的地位。作为胃肠外科的初学者，我一直以来对这个复杂的系统充满疑惑，不明白其依据和规律。最近读到一篇文章 History of the lymph node numbering system in the Japanese Classification of Gastric Carcinoma since 1962，受益匪浅，在此归纳分享。

引言

本文综述了自1962年第1版《日本胃癌处理规约》问世以来胃癌淋巴结分组的变更，梳理了每组淋巴结的历史背景和定义，总结了变更的原因及意义，并提出了未来工作的方向。

由于《日本胃癌处理规约》最初几版年代久远且并未正式发表，作者找到了除第1、2、3、5版以外的其他11版文件，缺失的文件以同一时期的其他文献代替。

胃癌淋巴结分组系统最早由冈山大学的阵内教授于1960年提出。从1962年第1版《日本胃癌处理规约》出版到2017年第15版出版，55年来胃癌淋巴结分组的数量从16个增加到36个（包含亚组）。其中，7组保持不变，9组被细分为多组，7组为新增（表1）。

表1 55年来淋巴结分组的变更

在进入结果部分之前，我们先来复习一下最新的胃癌淋巴结分组（表2）。

表2 第15版《日本胃癌处理规约》胃癌淋巴结分组及其定义 [改动自：局部进展期胃癌规范化淋巴结清扫范围中国专家共识（2022版）]

1 最初的淋巴结分组

在第1版中，由于手术中淋巴结主要是根据动脉清扫的，其分组的定义主要沿着动脉（表3，图1）。

表3 第1版淋巴结分组

第1-6组淋巴结与胃直接相连，被归为胃周淋巴结。第7-11组淋巴结在腹膜后隙，其中第8、9、11组在胰腺上区。第12-14组淋巴结距胃较远，因而彼时很难清扫。第15-16组淋巴结被认为是远处转移。

图1 第1版淋巴结分组. 图中拉丁语缩写：Ao. abd.，腹主动脉；A. mes. s.，肠系膜上动脉；A. ren.，肾动脉；V. C. inf.，下腔静脉；V. port.，门静脉

2 定义未变的淋巴结

有7组淋巴结从第1版中沿袭下来，并在第10版中作了详细的定义（表4）。

表4 定义未变的淋巴结

3.1 小弯侧

第3组淋巴结

直至第13版，第3组淋巴结占据了大部分胃小弯（图2a）。第14版中，第3组淋巴结被细分为第3a（沿胃左动脉分布）、3b组（沿胃右动脉分布）。这种细分对于研究进展期胃上部癌近端胃切除术是否可以不清扫第3b组有意义。由于胃左动脉与胃右动脉在胃后的吻合支，第3a、3b组淋巴结的后方边界不明确。第15版中，其后方边界似乎与胃左动脉前支终末相同（图2b）。

图2 第13版到第15版第3组淋巴结的变更. 图中拉丁语/英语缩写：AGB，胃短动脉；AGES/LGEA，胃网膜左动脉；APIS，左膈下动脉；ASPDV，胰十二指肠上前静脉；IPA，幽门下动脉；IPV，幽门下静脉；LGA，胃左动脉；PGA，胃后动脉；RGA，胃右动脉；RGEA，胃网膜右动脉；VCD，右结肠静脉；VCDA，副右结肠静脉；VCM，中结肠静脉；VGED/RGEV，胃网膜右静脉

3.2 大弯侧

第4组淋巴结

直至第9版，第4组淋巴结在胃大弯上广泛分布（图3a）。其中，沿胃短动脉分布的部分在远端胃切除术时没有清扫，沿胃网膜右动脉分布的部分在近端胃切除术时没有清扫。因此在第10版中，第4组淋巴结被细分为第4sa（沿胃短动脉分布的大弯左侧淋巴结）、4sb（沿胃网膜左动脉分布的大弯左侧淋巴结）、4d组（沿胃网膜右动脉第2支和远端分布的大弯右侧淋巴结）（图3b）。第14版中，胃短动脉根部的淋巴结被明确为第10组，而非第4sa组。s和d分别表示拉丁语的sinistra（左）和dextra（右）。

图3 第9版到第10版第4组淋巴结的变更. 图中拉丁语缩写：Ao. abd.，腹主动脉；A. mes. s.，肠系膜上动脉；A. ren.，肾动脉；V. C. inf.，下腔静脉；V. port.，门静脉；AGB，胃短动脉；AGES，胃网膜左动脉；APIS，左膈下动脉；VCD，右结肠静脉；VCDA，副右结肠静脉；VCM，中结肠静脉；VGED，胃网膜右静脉

3.3 幽门下区

第6组淋巴结

第6组淋巴结为沿胃网膜右动脉第1支和近端（至胃网膜右静脉与胰十二指肠上前静脉汇合处）分布的幽门下淋巴结。第15版中，第6组淋巴结被细分为第6a（沿胃网膜右动脉分布的淋巴结）、6i（沿幽门下动脉分布的淋巴结）、6v组（沿胃网膜右静脉和胰头的幽门下静脉分布的淋巴结）（图4）。早期胃中上部癌的第6i组淋巴结转移率极低。

图4 第15版中第6组淋巴结的细分. 图中英语缩写：ARCV，副右结肠静脉；ASPDA，胰十二指肠上前动脉；ASPDV，胰十二指肠上前静脉；GDA，胃十二指肠动脉；MCV，中结肠静脉；SMV，肠系膜上静脉

3.4 胰腺周围

3.4.1 胰头

第13组淋巴结

第1版中，胰头后表面的淋巴结被定义为第13组。第10版中，第13组的左边界被描述为肠系膜下静脉汇入脾静脉的部分（图5a）。但在第11版中，参考日本胰腺癌处理规约，其边界修改为门静脉的左侧缘（图5b）。此外，第13组淋巴结被细分为第13a（十二指肠乳头的头侧）、13b组（十二指肠乳头的尾侧）（图6a）。第13版中，第13组淋巴结被重新定义为仅为第13a组，因为胃癌没有必要清扫第13b组（图5c）。此后，在第14版中，第13组淋巴结也被排除在区域淋巴结之外。特殊情况下，伴十二指肠侵犯的胃癌应清扫第13组。

第17组淋巴结

第11版中，参考日本胰腺癌处理规约，胰头前表面的被膜下淋巴结被定义为第17组（图5b），在胃癌根治术中一般不清扫。

3.4.2 胰腺上区

第8组淋巴结

第8组淋巴结最初被定义为肝总动脉前方或上方的幽门后区淋巴结。肝总动脉后方的淋巴结逐渐被认为是第8X组淋巴结。第11版中，第8组淋巴结被细分为第8a（沿肝总动脉前方或上方分布的淋巴结）、8p组（沿肝总动脉后方分布的淋巴结）（图5b）。因为胃癌中转移率极低，第8p组在D2淋巴结清扫中不需要切除；且如第8p组有转移，一般第16组也有转移。

第11组淋巴结

直至第12版，第11组被定义为沿脾动脉分布的淋巴结。随后在第13版中，由于第11组近端接受第6组的淋巴引流，其切除对胃中下部癌的很重要，第11组淋巴结被细分为均等的两个部分：第11p、11d组（图5c）。p和d分别表示近端和远端。第11p、11d组之间的边界为脾动脉根部和胰尾的中点（注意并非胃后动脉的根部，因为其分布个体间差异很大）。第11d组淋巴结在远端胃切除术+D2淋巴结清扫中不需要切除。

3.4.3 胰腺下区

第18组淋巴结

第11版中，参考日本胰腺癌处理规约，沿胰体尾下缘分布的淋巴结被定义为第18组淋巴结（图5b）。在第14版中，它被排除在区域淋巴结之外。

3.4.4 肝十二指肠韧带

第12组淋巴结

第11版中，参考日本胆道癌处理规约，第12组淋巴结被分为8个部分（第12h、12a1、12a2、12b1、12b2、12p1、12p2、12c组）（图6a-b）。此后第13版中，第12a2组、12b2组、12p2组按照胃癌特点被重新定义为第12a（沿左右肝胆管汇合处和胰腺上缘间尾侧半的肝固有动脉分布的肝十二指肠韧带淋巴结）、12b（沿左右肝胆管汇合处和胰腺上缘间尾侧半的胆道分布的肝十二指肠韧带淋巴结）、12p组（沿左右肝胆管汇合处和胰腺上缘间尾侧半的门静脉分布的肝十二指肠韧带淋巴结）（图5c）。a、b、p分别表示动脉、胆道、门静脉。由于紧邻第5组淋巴结且治疗指数高，仅有第12a组被纳入D2淋巴结清扫的范围。

3.4.5 肠系膜根部

第14组淋巴结

第10版中，沿肠系膜上动脉和中结肠动脉的根部分布的淋巴结被定义为第14组（图5a）。随后第11版中，参考日本胆道癌处理规约，第14组淋巴结被分为第14A（沿肠系膜上动脉）、14V组（沿肠系膜上静脉）（图5b）。第14A组淋巴结又被细分为第14a（沿肠系膜上动脉根部分布）、14b（沿胰十二指肠下动脉根部分布）、14c（沿中结肠动脉根部分布）和14d组（沿空肠动脉根部的LN）（图6c）。在第13版中，第14A、14V组改写为小写字母第14a、14v组（图5c）。第14v组的范围包括胰腺下缘、中结肠静脉根部、肠系膜下静脉左缘、胃网膜右静脉与胰十二指肠上前静脉的合并部分（但其汇合处的淋巴结属于第6v组）。第14a组在胃癌根治术中不清扫，第14v组在伴第6组转移的D2+淋巴结清扫中需要切除。

图5 第10、11、13版中胰腺周围的淋巴结的变更. 每图右下角为肠系膜上静脉处的矢状切面. 图中拉丁语缩写：ACD，右结肠动脉；ACM，中结肠动脉；AGB，胃短动脉；AGP/AGSA/REGAP，胃后动脉。AHC，肝总动脉; AJ，空肠动脉; TGC，胃结肠干; VCD，右结肠静脉；VCDA，副右结肠静脉; VCM，中结肠静脉; VGED，胃网膜右静脉；VJ，空肠静脉; VL，脾静脉；VMS，肠系膜上静脉；VP，门静脉；VPDIA，胰十二指肠下前静脉；VPDSA，胰十二指肠上前静脉

图6 第11版中基于日本胰腺癌和胆道癌处理规约的淋巴结分组. 图中英语缩写：BT，胆道；IPDA，胰十二指肠下动脉；JA，空肠动脉；MCA，中结肠动脉；PHA，肝固有动脉；PV，门静脉

3.5 主动脉旁与食管胃结合部

3.5.1 主动脉旁

第16组淋巴结

围手术期管理的发展使主动脉旁淋巴结清扫在90年代初成为可能。因此，第16组淋巴结被细分为第16a1（主动脉裂孔淋巴结）、16a2（腹腔干上缘至左肾静脉下缘的腹主动脉周围淋巴结）、16b1（左肾静脉下缘至肠系膜下静脉上缘的腹主动脉周围淋巴结）、16b2组（肠系膜下静脉上缘至主动脉分叉的腹主动脉周围淋巴结）（图7a-b）。此后，根据JCOG9501，对于术前没有第16组淋巴结转移的进展期胃癌，不建议预防性清扫第16a2、16b1组。第14版将第16组排除在区域淋巴结之外。另外，根据JCOG0405，对于有第16a2和/或16b1组淋巴结转移或bulky N2的进展期胃癌，应行新辅助化疗+主动脉旁淋巴结清扫。

3.5.2 食管胃结合部

第19-20、110-112组淋巴结

由于贲门癌成为研究热点，参考日本食管癌处理规约，食管膈肌相关淋巴结在第6版中被分为第110（胸腔下部食管旁淋巴结）、111组（膈肌淋巴结）。第12版中，膈肌下淋巴结被定义为第19组，而第111组仅含膈肌上淋巴结；同时第20（膈肌食管裂孔内淋巴结）、112组（后纵隔淋巴结）被定义（图7a）。在此之前，第20组淋巴结属于第1、2或110组。第20组极为罕见，且如果接触主动脉则属于第16a组。第112组淋巴结远离食管和食管裂孔。随后第13版中，右膈下动脉贲门食管支根部的淋巴结从第19组被纳入第2组淋巴结（图7c）。

图7 第11版到第12版主动脉旁和食管胃结合部淋巴结分组的变更

讨论

经过55年的努力，淋巴结分组系统被世界广泛接受。到第14版，淋巴结分组增加到36个。其中7组保持不变，9组被细分为多组，7组为新增（表5）。淋巴结分组的变更是日本胃外科历史的重要组成部分。

表5 《日本胃癌处理规约》第1版到第15版淋巴结分组的变更

淋巴结分组的发展主要由两个因素推动：

1. 整合临近癌症（食管、胆道与胰腺癌）淋巴结分组系统的需要。根据食管癌处理规约，第6版中加入了第110、111组淋巴结；根据胆道癌和胰腺癌处理规约，第10版中加入了第12、13、14、17、18组淋巴结，此后根据胃癌的转移风险，在第13版中简化修正。

2. 调整淋巴结清扫到合理范围的需要。最初每组淋巴结覆盖的区域较宽，无法根据不同胃切除术指导合适的清扫范围。淋巴结的细分解决了这个问题。第3、4、6组淋巴结被细分，分别适应近端、远端和保留幽门的胃切除术。分组系统灵活调整，以满足时代的要求。

胃癌淋巴结分组使胃切除术的淋巴结清扫标准化。在日本，术中获取的淋巴结被仔细分组，研究转移率与治疗价值，为提高长期预后确定需要清扫的范围。目前，D2淋巴结清扫是胃癌根治术的标准流程，被世界广泛接受。

最近，胃癌的“胃系膜切除”概念被提出，与直肠癌的全直肠系膜切除和结肠癌的全结肠系膜切除类似。淋巴结分组系统将有助于确定胃系膜的切除范围。

淋巴结分组系统还有一些问题待解决：

1. 食管胃结合部淋巴结边界不明确，如第20、110、111组淋巴结。术中，每一组淋巴结的辨识需要极其细致的观察；术后，标本处理时也很难可重复性地将其分到每一组。其次，规约没有描述第20组淋巴结的设置背景。

2. 规约间淋巴结分组缺乏统一。日本癌治疗学会（JSCO）曾尝试进行统一但未能成功。在胃癌处理规约中，中结肠动脉周围淋巴结被分为第15组，但在大肠癌处理规约中被分为第222R/L、223组。

随着技术的革新，《日本胃癌处理规约》的淋巴结分组将继续更新。医学光学的发展，如用吲哚菁绿观察淋巴管，可能会取代动脉重新定义淋巴结分组。对既往版本变更的重演，可能有助于讨论下一次修订。

参考文献

Nakamura T, Hojo Y, Kumamoto T, Kurahashi Y, Ishida Y, Shinohara H. History of the lymph node numbering system in the Japanese Classification of Gastric Carcinoma since 1962. Surg Today. 2021 Oct 22. doi: 10.1007/s00595-021-02395-2. Epub ahead of print. PMID: 34686929.